Jay Farrar est originaire de Belleville, en Illinois. Il apprend à jouer de la guitare à l'âge de 12 ans et se lie ensuite d'amitié avec un élève qui partage ses goûts musicaux, Jeff Tweedy. Ensemble, ils fondent The Primitives, un groupe rock qui prend une tangente country et folk. La formation adopte plus tard le nom d'Uncle Tupelo qui devient pionnier du mouvement country-punk. Le groupe lance quatre albums très bien reçus entre 1989 et 1993, mais des tensions entre Farrar et Tweedy et le premier décide de quitter au cours de l'été 1994.
Tweedy retient les services de quelques membres d'Uncle Tupelo et fonde Wilco et Farrar part de son côté pour créer Son Volt. Le groupe lance un premier album intitulé Trace en 1995, qui est suivi de Straightaways et Wide Swing Tremolo. Par la suite, Farrar amorce une exploration musicale qui met un terme à Son Volt.
Après une pause de deux ans, Farrar refait surface avec un premier disque en solo, Sebastopol, qui paraît en 2001. Si l'album est bien reçu, Farrar frappe encore plus fort avec le EP ThirdShiftGrottoSlack, qui suit en 2002. L'année suivante, il compose la musique du film de répertoire The Slaughter Rule en plus de créer l'étiquette Act/Resist sur laquelle il lance l'album Terroir Blues. Changeant le nom de l'étiquette pour Transmit Sound, Farrar en profite pour éditer un troisième effort en solo avec Stone, Steel & Bright Lights en 2003.
Après une longue pause de sept ans, Farrar ravive Son Volt et le groupe lance trois albums. Farrar se consacre également à une collaboration avec Ben Gibbard, de Death Cab for Cutie, afin de composer la musique du documentaire One Fast Move or I'm Gone, qui traite de l'oeuvre de Jack Kerouac et qui paraît en 2009.
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